Вазомоторные симптомы в менопаузе: центральные триггеры, эффекторы и новые возможности патогенетической терапии

[08]

С.В. Юренева1, В.Г. Аверкова2

1ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр им. академика В.И. Кулакова» (дир. — академик РАМН, доктор медицинских наук, профессор, заслуженный деятель науки РФ Г.Т. Сухих) Минздрава России, Москва, Россия

2ГБУЗ г. Москвы «Городская клиническая больница им. С.И. Спасокукоцкого» ДЗМ (ГКБ № 50), Москва, Россия

Настоящая статья представляет собой обзор современной литературы, в котором отражены данные о новых взглядах на механизмы регуляции гипоталамо-гипофизарно-яичниковой оси (ГГЯО) и генезе приливов жара, в том числе центральном с участием вазомоторных триггеров, и эффекторном с участием сосудистых факторов. А также о новых возможностях их патогенетической терапии, которые могут стать альтернативой МГТ. Описаны вероятные ассоциации приливов с полиморфизмом генов ферментов метаболизма эстрогенов, а также с заболеваниями, начало и развитие которых наблюдается в период менопаузального перехода и постменопаузе. Приливы жара могут иметь единые звенья патогенеза и связь с различными соматическими заболеваниями и неблагоприятными событиями в постменопаузе. Поэтому поиск средств их контроля и терапии являются важными, а исследования, посвященные этому, перспективными. С этой целью необходимо продолжить изучение патогенетических механизмов возникновения вазомоторных симптомов.

Ключевые слова : вазомоторные симптомы, патогенез приливов, KNDy нейроны, кисспептин, нейрокинин В, динорфин, вазомоторные триггеры, эффекторы.

Ignoti nulla curatio morbi. (Цельс)

Нельзя лечить болезнь, о которой ничего не известно.

Сегодня ученые предлагают перестать рассматривать приливы лишь как симптом менопаузы, который легко можно купировать приемом эстрогенсодержащих препаратов или просто дождаться его окончания [1]. Вазомоторные симптомы должны быть признаны частью единого патофизиологического процесса, сопровождающего климактерий, проявлением нейроэндокринной и сосудистой дисрегуляции. Такая позиция позволяет изменить вектор направления исследовательской мысли в сторону более глубокого изучения патогенеза приливов. Конечной целью этого будет создание альтернативных методов патогенетического лечения, что связано не только с социальной значимостью проблемы (около 75% женщин в период менопаузы испытывают приливы) и ограничениями в использовании МГТ у ряда пациенток. Знание всех центральных (нейроэндокринных) и периферических (сосудистых) механизмов возникновения вазомоторных симптомов позволят разработать оптимальные средства их контроля и, возможно, снизить риски ряда заболеваний, ассоциированных с менопаузальными изменениями ними и возникающих в постменопаузе.

В этой статье приведены последние и обобщенные научные сведения о регуляции репродуктивной системы и звеньях патогенеза менопаузальных приливов, а также основанных на этом перспективных методов их лечения.

Этиология приливов

Основной этиологический фактор возникновения приливов жара- нарушение механизмов температурной регуляции. Это связано с гормональными изменениями на фоне развития инволюционного дефицита эстрогенов у женщин или овариоэтомии. Доказательством служит появление приливов после двусторонней овариоэктомии у женщин репродуктивного возраста и у пациенток с диагнозом дисгенезии гонад после прекращения заместительной гормональной терапии, а также эффективность терапии препаратами эстрогенов [2]. Однако, роль этого гормона для вазомоторных симптомов не до конца изучена так же, как причины и пути их возникновения.

Определяющими в генезе приливов являются центральные механизмы, о чем заговорили еще в конце 70-х годов прошлого столетия, когда были получены данные о совпадении по времени очередного их эпизода с пиком секреции лютеинизирующего гормона (ЛГ) [3]. Однако в дальнейших исследованиях было показано, что снижение уровня ЛГ и ответа гонадотрофов на гонадотропин-релизинг гормон (ГнРГ) не влияло на частоту возникновения приливов. Ученые предположили, что регулирующие высвобождение ЛГ события имеют отношение также и к контролю терморегуляции и способны инициировать появление вазомоторных симптомов [2, 4].

  1. Как известно, за секрецию ЛГ отвечает пульсативная активность ГнРГ- продуцирующих нейронов, которая в свою очередь находится под влиянием группы гипоталамических нейронов, экспрессирующих мощные нейротрансмиттеры – кисспептин (KISS1), нейрокинин B (NKB) и динорфин (Dyn) и получивших поэтому название KNDy нейроны [5]. Они также экспрессируют рецепторы эстрогенов (ЭР) [6]. Проекция KNDy нейронов осуществляется на медиальное возвышение гипоталамуса, в непосредственной близости с ГнРГ-нейронами, благодаря чему осуществляется их взаимодействие. Связь между этими структурами, как предполагается, устанавливается еще внутриутробно [7]. Помимо этого, KNDy нейроны проецируются в непосредственной анатомической близости со структурами, принимающими участие в контроле терморегуляции [6,8]. Таким образом можно объяснить временную связь между очередным всплеском уровня ЛГ и приливами.

На сегодняшний день получено достаточно научных данных, подтверждающих влияние KNDy нейронов на терморегуляторные процессы, а также потенциальное воздействие их активности, в частности через сигнальный путь NKB-NK3R, на возникновение вазомоторных симптомов. Установлено, что нейроны этой группы претерпевают гипертрофию в ответ на снижение уровня эстрогенов как во время естественной менопаузы [6], так и после овариоэктомии [9]. В них происходит повышение экспрессии генов нейрокинина В и кисспептина, а также синтеза их м-РНК. Активированные в менопаузе KNDy нейроны можно считать вазомоторными триггерами. Подтверждают это полученные в ходе недавнего исследования данные, где синтетический NKB вводили внутривенно молодым здоровым женщинам. В результате они испытывали те же приливы жара, что и женщины в менопаузе [10]. Блокаторы вазомоторных триггеров могут стать перспективными средствами терапии менопаузальных приливов. В двух плацебо-контролируемых исследованиях антагонисты рецептора нейрокинина В (NK3R), препараты, названные Fezolinetant (ESN-364) и Pavinetant (MLE-4901), уже показали свою эффективность в ходе II-ой фазы клинических исследований [11, 12]. При этом, Pavinetant (MLE-4901) продемонстрировал ряд положительных воздействий на качество сна. В дополнение к этому он способен снижать частоту сердечных сокращений и влиять на симптомы спонтанной гипертензии [13].

Современный взгляд на механизмы регуляции гипоталамо-гипофизарно-яичниковой оси (ГГЯО)

Секреторная активность KNDy нейронов происходит в пульсирующем режиме, подобно нейронам ГнРГ. Контроль над этим осуществляют стимулирующее влияние NKB и тормозное влияние Dyn. Таким образом KNDy представляют собой саморегулирующую систему за счет экспрессии NKB-рецептора (NK3R) и κ-опиоидного рецептора (κ-OR) для Dyn [14]. Существует также паракринный механизм, когда KNDy нейроны посредством передачи сигналов через рецепторный канал NKB-NK3R активируют соседние клетки, потенцируя свое действие [15]. Важную роль играет их синхронная активность, которая осуществляется благодаря взаимодействию через щелевые межнейрональные контакты. Доказательством этого служит то, что мутация в гене коннексина-36, участвующего в образовании щелевого контакта между нейронами, приводит к гипогонадотропному гипогонадизму у людей [15,16].

Важная роль нейропептидов, высвобождаемых KNDy нейронами, для репродуктивной системы подтверждается целым рядом исследований. Мутации в хромосомном локусе гена TAC3 (кодирующего NKB3) и его рецептора TAC3R (кодирующего NKB3R), связаны с нарушением полового созревания и гипогонадотропным гипогонадизмом [17]. Система динорфина и его κ-опиоидного рецептора (κ-OR) осуществляет отрицательную обратную связь от прогестерона и эстрогенов на секрецию ГнРГ благодаря экспрессии их рецепторов на поверхности нейронов Dyn [18], а количество экспрессирующих клеток препродинорфина снижается у женщин в постменопаузе [19]. В настоящее время существует предположение, что белок семейства макорина-3 (кодируется геном MKRN3), который участвует в процессах убиквинирования (детоксикация и инактивация белка путем связывания с молекулой убиквина), может быть коэкспрессирован в KND-нейронах наряду с нейрокинином В, кисспептином и динорфином [7]. Мутация этого гена вызывает преждевременное половое созревание у человека [20].

Вопрос о регуляции ГГЯО, в том числе о механизмах реализации KNDy нейронами обратной связи от половых стероидов, до сих пор остается предметом дискуссий и научного поиска. Однако их понимание позволит разобраться в процессах возникновения патологических состояний, сопровождающих менопаузу, где механизмы обратной связи продолжают действовать.

Исследования подтверждают наличие нейронов кисспептина в различных областях гипоталамуса у большинства млекопитающих, в том числе у человека, тогда как нейроны KNDy локализуются только в области инфундибулярного ядра [21]. Однако пока нет четких данных о том, каким образом этими нейронами опосредуется обратная связь от половых стероидов. Lehman и соавторы предположили, что оба вида обратной связи (положительную и отрицательную) опосредуют одни и те же нейроны группы KNDy с решающей ролью концентрации эстрогенов на протяжении менструального цикла [6, 22]. Более низкие их концентрации в начале фолликулярной фазы активируют преимущественно ядерные ЭР с отрицательным воздействием на функцию KNDy нейронов. Высокие концентрации Е2 в предовуляторный период, благодаря его выработке доминантным фолликулом, активируют на поверхности KNDy нейронов мембранные рецепторы эстрогенов, ответственные, как известно, за их быстрые эффекты. В результате этого отрицательный ответ сменяется положительным посредством быстрой активации прямого рецепторного канала NKB-NK3R, и инициирующее влияние NKВ способно преодолеть тормозное влияние Dyn [6]. За этим следует всплеск ЛГ и овуляция. Любопытно, что в постменопаузе, в условиях гипоэстрогении, наблюдается похожий механизм: недостаток Dyn и его тормозного влияния на ГнРГ нейроны приводит к избыточной активации NKB-NK3R, и соответственно секреции кисспептина.

Bruno Lunenfeld и его коллеги представили гипотезу, согласно которой KNDy нейроны инфундибулярного ядра осуществляют отрицательную обратную связь от половых гормонов, а нейроны кисспептина в преоптической области реализуют положительную обратную связь. Динорфин представлен в этом механизме супрессором частоты пульса высвобождения ГнРГ, а кисспептин и нейрокинин В - стимуляторами амплитуды пульса. В начале фолликулярной фазы низкие концентрации Е2 определяют увеличенную экспрессию KISS1 и NKB (что обусловливает высокую амплитуду высвобождения ГнРГ), а также Dyn (обусловливает низкую частоту пульса высвобождения ГнРГ). Высокая амплитуда и низкая частота пульсации ГнРГ определяет преимущественный синтез ФСГ, но не ЛГ. В процессе нарастания уровня Е2 в крови амплитуда высвобождения ГнРГ уменьшается (вследствие снижения экспрессии KISS1 и NKВ), а частота импульсов нарастает (из-за постепенно снижающейся концентрации Dyn). В результате синтезируется преимущественно ЛГ. При этом синтез ФСГ одновременно подавляется ингибином В, образующимся в гранулезных клетках растущего фолликула. В это же время на нейроны KISS1 перивентрикулярной области Е2 оказывает свое стимулирующее влияние, и в крови нарастает уровень ЛГ. Высокие концентрации эстрогенов и осуществляемых ими обратных связей наряду с уменьшающейся концентрацией Dyn ответственны за выброс ЛГ в предовуляторном периоде [23]. Всплеск ЛГ прекращается вследствие десенсибилизации рецепторов KISS1 в результате клатрин-опосредованного эндоцитоза (специфического процесса, в ходе которого активированные рецепторы с поверхности клеток удаляются внутрь нее посредством везикул, покрытых белком клатрином) [24].

KNDy нейроны модулируют высвобождение GnRH также через вещество P (через рецептор нейрокинина 1, NK1R) и NKA (через рецептор нейрокинина 2, NK2R), в дополнение к классическому механизму через NK3R [25].

Гонадоингибин и его роль в генезе вазомоторных симптомов менопаузы

Нейроны, экспрессирующие кисспептин, находятся под влиянием еще одного нейропептида – гонадотропин-ингибирующего гормона (ГнИГ), который подавляет высвобождение ГнРГ и гонадотропинов [26]. В недавних исследованиях ученых из Японии были идентифицированы гомологи ГнИГ животных (RFRP-1 и RFRP-3) в гипоталамусе человека и экспрессия его рецептора (GPR147) [27]. Ранее были предоставлены данные о влиянии различных эндо- и экзогенных факторов на активность ГнИГ-нейронов. Одним из эндогенных факторов, увеличивающих секрецию и высвобождение ГнИГ, является мелатонин, секретирующийся в пинеалоцитах эпифиза [28]. Известно, что с возрастом снижается функциональная плотность пинеалоцитов, сопровождающаяся уменьшением секреции эндогенного мелатонина. Следствием этого является снижение антагонистической активности ГнИГ по отношению к кисспептину и нарушение их взаимодействия, когда повышается активность KISS1 и, соответственно, KNDy нейронов. В настоящее время разработан и зарегистрирован инновационный отечественный препарат с PPG (Polipeptides of Pineal Gland) - класс эффектом, который способен восстановить функциональную плотность пинеалоцитов эпифиза, тем самым увеличивая синтез ГнИГ посредством оптимальной секреции мелатонина у женщин в менопаузе. Сегодня он рассматривается как перспективное средство терапии нейровегетативных симптомов климактерического синдрома.

Значение нейромедиаторов и вазоактивных веществ в патогенезе приливов

Суммируя таким образом известные данные о патогенезе приливов можно предположить следующее. Снижение уровня половых гормонов влечет за собой цепочку последовательных и параллельных событий: нейроны KNDy, потеряв отрицательную связь от эстрогенов, гипертрофируются, и их активность оказывает избыточное влияние на терморегуляторные нейроны гипоталамуса. При этом в условиях эстрогендефицита наблюдается значительное увеличение уровня норадреналина (НА) из-за недостаточного синтеза серотонина (5-гидрокситриптамина, 5-НТ) и эндорфина с их антагонистической активностью по отношению к НА. Активация норадренергической системы обусловливает изменение функциональной активности центра терморегуляции, а именно сужение терморегуляторной зоны, в условиях чего любое повышение температуры «ядра» тела женщины даже на 0,01˚С запускает процесс теплоотдачи, симптомы которой также лежат в основе приливов. Имеются предположения, что вызванная дефицитом эстрогенов активация 5-НТ2А-рецепторов серотонина, которые участвуют в реализации гипертермии, также может быть вовлечена в этот процесс [4].

Учитывая важность баланса нейромедиаторов для установки нормальных границ термонейтральной зоны, осуществляются попытки разработать средства терапии, направленные на его поддержание в условиях менопаузы. Теоретически, любое вещество, способное увеличить количество серотонина, эндорфина, дофамина и снизить количество НА, может расширить термонейтральную зону и, возможно, предотвратить инициацию вазомоторных симптомов. Исходя из этого для терапии приливов были использованы, к примеру, селективные ингибиторы обратного захвата серотонина (СИОЗС) или Клонидин – пресинаптический агонист а2-адренергических рецепторов, блокирующий высвобождение НА. И хотя данные об использовании этих препаратов несколько противоречивы, очевидно, что воздействие на системы нейротрансмиттеров сможет дать новое направление в терапии вазомоторных симптомов.

  1. Важнейшими эффекторами в процессах терморегуляции являются сосуды и потовые железы. Посредниками в процессах передачи на них центральных сигналов выступают ряд вазоактивных веществ. Предполагается связь с приливами кальцитонин-ген-связанного пептида (CGRP) [4], основной функцией которого является вазодилатация, а также участие в передаче боли. CGRP синтезируется как в периферических, так и в центральных нейронах, а также в телах клеток, расположенных в тройничном ганглии системы тройничного нерва. Это одно из обстоятельств, которое позволило выразить предположение о связи CGRP-опосредованной вазодилатации во время приливов, поскольку ощущение жара начинается или преимущественно отмечается именно в области лица, головы и шеи. Есть исследования, подтверждающие более высокие уровни CGRP во время приливов жара у менопаузальных женщин [29], а также повышения температуры кожи и активации симпатической нервной системы при его внутривенном введении [30]. Препараты, которые блокируют действие CGRP уже разработаны, и проходят испытания в лечении мигрени и облегчении нейропатической боли [31]. Возможно, последующие исследования позволят рассмотреть их в качестве терапии менопаузальных приливов. Стоит добавить, что CGRP был обнаружен в симпатических холинергических нервных волокнах вегетативной нервной системы [4], посредством активации которых, как установлено, гипертрофированные в менопаузе KNDy нейроны действуют на потовые железы, тем самым влияя на возникновение приливов жара [14].

Вазомоторные симптомы как индикаторы риска развития заболеваний в менопаузе

Исследователями представлены убедительные данные о взаимосвязи вазомоторных симптомов менопаузы с заболеваниями сердечно-сосудистой системы (ССЗ), в частности с артериальной гипертензией, а также нейроэндокринными заболеваниями [32,33,34]. Есть данные об ассоциации приливов с метаболическими нарушениями [35], в том числе с инсулинорезистентностью [36], гиперхолестеринемией и гипертриглицеридемией [37]. Однако степень риска при этом варьируется в зависимости от многих факторов, в том числе от тяжести и вида нейровегетативной симптоматики, а также времени и причины наступления менопаузы [38,39]. Тем не менее, учитывая, что сосудистая дисрегуляция занимает центральное место в развитии проявлений вазомоторных симптомов, а также является важным фактором прогрессирования ССЗ и других заболеваний, приливы могут рассматриваться потенциальными маркерами их риска.

Стоит добавить, что различия в тяжести вазомоторных симптомов и их наличии у конкретной женщины может быть связано с полиморфизмом генов ферментов метаболизма эстрогенов [40,41]. Исследования, посвященные этому, немногочисленны, и данный вопрос требует дальнейшего изучения. Некоторые ученые предложили вместе с этим исследовать гены нейромедиаторных систем, таких как норадренергическая и серотонинергическая, поскольку через их пути осуществляются основные звенья патогенеза приливов жара [1].

Заключение

Несмотря на большое количество накопленных научных данных о климактерическом синдроме в целом и вазомоторных симптомах в частности, все же еще многое остается неясным. Например, почему одни женщины испытывают приливы в период менопаузы, а другие нет, или почему существуют этнические и расовые различия в частоте и тяжести приливов [4,42,43]. Не до конца изучены этиологические и многие патогенетические аспекты этого явления. Дальнейшее изучение всей последовательности событий в патогенезе приливов поможет не только определить новые перспективные подходы к их лечению [44], улучшить качество жизни женщин, испытывающих эти симптомы, но, возможно, и нивелировать риски развития ассоциированных с ними заболеваний.

Список литературы

  1. Miller VM, Kling JM, Files JA, Joyner MJ, Kapoor E, Moyer AM, Rocca WA, Faubion SS. What’s in a name: are menopausal ‘‘hot flashes’’ a symptom of menopause or a manifestation of neurovascular dysregulation? Menopause. 2018 Jun;25(6):700-703. https://doi.org/10.1097/GME.0000000000001065
  2. Freedman RR. Menopausal hot flashes: mechanisms, endocrinology, treatment. J Steroid Biochem Mol Biol. 2014; 142:115–120. https://doi.org/10.1016/j.jsbmb.2013.08.010
  3. Wuttke W, Jarry H, Haunschild J, Stecher G, Schuh M, Seidlova-Wuttke D. The non-estrogenic alternative for the treatment of climacteric complaints: Black cohosh (Cimicifuga or Actaea racemosa). Journal of Steroid Biochemistry & Molecular Biology. 139 (2014) 302–310. http://doi.org/10.1016/j.jsbmb.2013.02.007
  4. D. W. Sturdee, M. S. Hunter, P. M. Maki, P. Gupta, J. Sassarini, J. C. Stevenson, M. A. Lumsden. The menopausal hot flush: a review. Climacteric. 2017; 20(4), 296-305. https://doi.org/10.1080/13697137.2017.1306507
  5. Livadas S, Chrousos GP. Control of the onset of puberty. Curr Opin Pediatr. 2016 Aug; 28(4):551-8. https://doi.org/10.1097/MOP.0000000000000386
  6. Lehman MN, Coolen LM, Goodman RL. Minireview: kisspeptin/neurokinin B/dynorphin (KNDy) cells of the arcuate nucleus: a central node in the control of gonadotropin-releasing hormone secretion. Endocrinology. 2010;151:3479–3489. https://doi.org/10.1210/en.2010-0022
  7. Maione L, Christin-Maître S, Chanson P, Young J. Contrôle de l’axe gonadotrope : nouveaux aspects physiologiques et thérapeutiques: Control of the gonadotrope axis: new physiologic and therapeutic aspects. Ann Endocrinol (Paris). 2017 Oct;78 Suppl1:S31-S40. https://doi.org/10.1016/S0003-4266(17)30923-X
  8. Mittelman-Smith M, Williams H, Krajewski-Hall SJ, McMullen NT, Rance NE. Role for kisspeptin/neurokinin B/dynorphin (KNDy) neurons in cutaneous vasodilatation and the estrogen modulation of body temperature. Proc Natl Acad Sci U S A. 2012 Nov 27;109(48):19846-51. https://doi.org/10.1073/pnas.1211517109
  9. Rometo AM, Krajewski SJ, Voytko ML, Rance NE. Hypertrophy and increased kisspeptin gene expression in the hypothalamic infundibular nucleus of postmenopausal women and ovariectomized monkeys. J. Clin. Endocrinol Metab. 2007;92(7):2744-2750. https://doi.org/10.1210/jc.2007-0553
  10. Jayasena CN, Comninos AN, Stefanopoulou E, Buckley A, Narayanaswamy S, Izzi-Engbeaya C, Abbara A, Ratnasabapathy R, Mogford J, Ng N, Sarang Z, Ghatei MA, Bloom SR, Hunter MS, Dhillo WS. Neurokinin B administration induces hot flushes in women. Sci Rep. 2015 Feb 16; 5:8466. https://doi.org/10.1038/srep08466
  11. Julia K. Prague, Rachel E. Roberts, Alexander N. Comninos, Sophie Clarke, Channa N. Jayasena, Zachary Nash, Chedie Doyle, Deborah A. Papadopoulou, Stephen R. Bloom, Pharis Mohideen, Nicholas Panay, Myra S. Hunter, Johannes D. Veldhuis, Lorraine C. Webber, Les Huson, Waljit S. Dhillo. Neurokinin 3 receptor antagonism as a novel treatment for menopausal hot flushes: a phase 2, randomised, double-blind, placebo-controlled trial. Lancet. 2017 May 6;389(10081):1809-1820. https://doi.org/10.1016/S0140-6736(17)30823-1
  12. Cully M. Deal watch: Neurokinin 3 receptor antagonist revival heats up with Astellas acquisition. Nat Rev Drug Discov. 2017 May 31;16(6):377. https://doi.org/10.1038/nrd.2017.102
  13. Prague JK, Roberts RE, Comninos AN, Clarke S, Jayasena CN, Mohideen P, Lin VH, Stern TP, Panay N, Hunter MS, Webber LC, Dhillo WS. Neurokinin 3 receptor antagonism rapidly improves vasomotor symptoms with sustained duration of action. Menopause. 2018 Mar 12. https://doi.org/10.1097/GME.0000000000001090
  14. Miragem AA, Homem de Bittencourt PI Jr. Nitric oxide-heat shock protein axis in menopausal hot flushes: neglected metabolic issues of chronic inflammatory diseases associated with deranged heat shock response. Hum Reprod Update. 2017 Sep 1;23(5):600-628. https://doi.org/10.1093/humupd/dmx020
  15. Ikegami K, Minabe S, Ieda N, Goto T, Sugimoto A, Nakamura S, Inoue N, Oishi S, Maturana AD, Sanbo M, Hirabayashi M, Maeda KI, Tsukamura H, Uenoyama Y. Evidence of involvement of neurone-glia/neurone-neurone communications via gap junctions in synchronised activity of KNDy neurons. Neuroendocrinol. 2017 Jun; 29(6). https://doi.org/10.1111/jne.12480
  16. Pinet-Charvet C, Geller S, Desroziers E, Ottogalli M, Lomet D, Georgelin C, Tillet Y, Franceschini I, Vaudin P, Duittoz A. GnRH Episodic Secretion Is Altered by Pharmacological Blockade of Gap Junctions: Possible Involvement of Glial Cells. Endocrinology. 2016 Jan;157(1):304-22. https://doi.org/10.1210/en.2015-1437
  17. Topaloglu AK, Reimann F, Guclu M, Yalin AS, Kotan LD, Porter KM, Serin A, Mungan NO, Cook JR, Imamoglu S, Akalin NS, Yuksel B, O'Rahilly S, Semple RK. TAC3 and TACR3 mutations in familial hypogonadotropic hypogonadism reveal a key role for Neurokinin B in the central control of reproduction. Nat Genet. 2009 Mar; 41(3):354-358. https://doi.org/10.1038/ng.306
  18. Karolina Skorupskaite, Jyothis T George, Richard A Anderson. The kisspeptin-GnRH pathway in human reproductive health and disease. Human Reproduction Update. 2014 Jul; 20(4): 485–500. https://doi.org/10.1093/humupd/dmu009
  19. Rometo AM, Rance NE. Changes in prodynorphin gene expression and neuronal morphology in the hypothalamus of postmenopausal women. J Neuroendocrinol. 2008 Dec; 20(12):1376-81. https://doi.org/10.1111/j.1365-2826.2008.01796.x
  20. Abreu AP, Dauber A, Macedo DB, Noel SD, Brito VN, Gill JC, Cukier P, Thompson IR, Navarro VM, Gagliardi PC, Rodrigues T, Kochi C, Longui CA, Beckers D, de Zegher F, Montenegro LR, Mendonca BB, Carroll RS, Hirschhorn JN, Latronico AC, Kaiser UB. Central precocious puberty caused by mutations in the imprinted gene MKRN3. N Engl J Med. 2013 Jun 27;368(26):2467-75. https://doi.org/10.1056/NEJMoa1302160
  21. Erik Hrabovszky, Philippe Ciofi, Barbara Vida, M. Horváth, Eva Keller, Alain Caraty, Stephen R. Bloom, Mohammad A. Ghatei, Waljit S. Dhillo, Zsolt Liposits, Imre Kalló. The kisspeptin system of the human hypothalamus: sexual dimorphism and relationship with gonadotropin-releasing hormone and neurokinin B neurons. European Journal of Neuroscience. 2010. Vol. 31, pp. 1984–1998. https://doi.org/10.1111/j.1460-9568.2010.07239.x
  22. Lehman MN, Hileman SM, Goodman RL. Neuroanatomy of the kisspeptin signaling system in mammals: comparative and developmental aspects. Adv Exp Med Biol. 2013; 784:27–62. https://doi.org/10.1007/978-1-4614-6199-9_3
  23. Lunenfeld B, Bühler K. The neuro control of the ovarain cycle – a hypothesis. Gynecol Endocrinol. 2018 Apr;34(4):278-282. https://doi.org/10.1080/09513590.2017.1405933
  24. Moore CA, Milano SK, Benovic JL. Regulation of receptor trafficking by GRKs and arrestins. Annu Rev Physiol. 2007; 69:451–82. https://doi.org/10.1146/annurev.physiol.69.022405.154712
  25. Víctor M. Navarro, Martha A. Bosch, Silvia León, Serap Simavli, Cadence True, Leonor Pinilla, Rona S. Carroll, Stephanie B. Seminara, Manuel Tena-Sempere, Oline K. Rønnekleiv, and Ursula B. Kaiser. The integrated hypothalamic tachykinin-kisspeptin system as a central coordinator for reproduction. Endocrinology. 2015; 156:627–637. https://doi.org/10.1210/en.2014-1651
  26. Wahab F., Shahab M., Behr R. The involvement of gonadotropin inhibitory hormone and kisspeptin in the metabolic regulation of reproduction. J Endocrinol. 2015 May;225(2):R49-66. https://doi.org/10.1530/JOE-14-0688
  27. Takayoshi Ubuka, Kevin Morgan, Adam J. Pawson, Tomohiro Osugi, Vishwajit S. Chowdhury, Hiroyuki Minakata, Kazuyoshi Tsutsui, Robert P. Millar, and George E. Bentley. Identification of Human GnIH Homologs, RFRP-1 and RFRP-3, and the Cognate Receptor, GPR147 in the Human Hypothalamic Pituitary Axis. PLoS One. 2009; 4(12): e8400. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0008400
  28. Tsutsui K, Bentley GE, Ubuka T, Saigoh E, Yin H, Osugi T, Inoue K, Chowdhury VS, Ukena K, Ciccone N, Sharp PJ, Wingfield JC. The general and comparative biology of gonadotropin-inhibitory hormone (GnIH). Gen Comp Endocrinol. 2007 Aug-Sep;153(1-3):365-70. https://doi.org/10.1016/j.ygcen.2006.10.005
  29. Hay DL, Poyner DR. Calcitonin gene-related peptide, adrenomedullin and flushing. Maturitas. 2009; 64:104–8. https://doi.org/10.1016/j.maturitas.2009.08.011
  30. Lima WG, Marques-Oliveira GH, da Silva TM, Chaves VE. Role of calcitonin gene-related peptide in energy metabolism. Endocrine. 2017 Oct;58(1):3-13. https://doi.org/10.1007/s12020-017-1404-4
  31. Smriti Iyengar, Michael H. Ossipov, and Kirk W. Johnson. The role of calcitonin gene–related peptide in peripheral and central pain mechanisms including migraine. Pain. 2017 Apr; 158(4): 543–559. https://doi.org/10.1097/j.pain.0000000000000831
  32. Muka T, Oliver-Williams C, Colpani V, Kunutsor S, Chowdhury S, Chowdhury R, Kavousi M, Franco OH. Association of vasomotor and other menopausal symptoms with risk of cardiovascular disease: a systematic review and meta-analysis. PLoS One. 2016; 11:e0157417.
  33. Thurston RC, Johnson BD, Shufelt CL, Braunstein GD, Berga SL, Stanczyk FZ, Pepine CJ, Bittner V, Reis SE, Thompson DV, Kelsey SF, Sopko G, Bairey Merz CN. Menopausal symptoms and cardiovascular disease mortality in the Women’s Ischemia Syndrome Evaluation (WISE). Menopause. 2017; 24:126-132. https://doi.org/10.1097/GME.0000000000000731
  34. Gordon JL, Rubinow DR, Thurston RC, Paulson J, Schmidt PJ, Girdler SS. Jennifer L. Cardiovascular, hemodynamic, neuroendocrine, and inflammatory markers in women with and without vasomotor symptoms. Menopause. 2016 Nov; 23(11): 1189–1198. https://doi.org/10.1097/GME.0000000000000689
  35. Van Dijk GM, Maneva M, Colpani V, Dhana K, Muka T, Jaspers L, Kavousi M, Franco OH. The association between vasomotor symptoms and metabolic health in peri- and postmenopausal women: a systematic review. Maturitas. 2015 Feb; 80(2):140-7. https://doi.org/10.1016/j.maturitas.2014.11.016
  36. Thurston RC, El Khoudary SR, Sutton-Tyrrell K, Crandall CJ, Sternfeld B, Joffe H, Gold EB, Selzer F, Matthews KA. Vasomotor symptoms and insulin resistance in the Study of women's health across the nation. J Clin Endocrinol Metab. 2012;97:3487–94. https://doi.org/10.1210/jc.2012-1410
  37. Franco OH, Muka T, Colpani V, Kunutsor S, Chowdhury S, Chowdhury R, Kavousi M. Vasomotor symptoms in women and cardiovascular risk markers: systematic review and meta-analysis. Maturitas. 2015; 81:353–61. https://doi.org/10.1016/j.maturitas.2015.04.016
  38. Thurston RC, Chang Y, Barinas-Mitchell E, Jennings JR, von Känel R, Landsittel DP, Matthews KA. Physiologically assessed hot flashes and endothelial function among midlife women. Menopause. 2017 Aug;24(8):886-893. https://doi.org/10.1097/GME.0000000000000857
  39. GCM Herber-Gast, WJ Brown, GD Mishra. Hot flushes and night sweats are associated with coronary heart disease risk in midlife: a longitudinal study. Menopause. 2014 Nov;19(11):1208-14. https://doi.org/10.1111/1471-0528.13163
  40. Moyer AM, de Andrade M, Weinshilboum RM, Miller VM. Influence of SULT1A1 genetic variation on age at menopause, estrogen levels, and response to hormone therapy in recently postmenopausal white women. Menopause. 2016; 23:863-869. https://doi.org/10.1097/GME.0000000000000648
  41. Moyer AM, Miller VM, Faubion SS. Could personalized management of menopause based on genomics become a reality? Pharmacogenomics. 2016 May;17(7):659-62. https://doi.org/10.2217/pgs.16.17
  42. Archer DF, Sturdee DW, Baber R, de Villiers TJ, Pines A, Freedman RR, Gompel A, Hickey M, Hunter MS, Lobo RA, Lumsden MA, MacLennan AH, Maki P, Palacios S, Shah D, Villaseca P, Warren M. Menopausal hot flushes and night sweats: where are we now? Climacteric. 2011; 14:515–28. https://doi.org/10.3109/13697137.2011.608596
  43. Kronenberg F. Menopausal hot flashes: a review of physiology and biosociocultural perspectives on methods of assessment. J Nutr. 2010;140:1380–5S. https://doi.org/10.3945/jn.109.12084
  44. Юренева С.В., Эбзиева З.Х. Роль гипоталамических (триггеров) нейропептидов в генезе приливов жара. Перспективы новых терапевтических подходов к лечению вазомоторных климактерических симптомов. Акушерство и гинекология. 2017;(8):115-120. [S.V. Yureneva, Z.Kh. Ebzieva. The role of hypothalamic (triggers) neuropeptides in the genesis of hot flushes. Prospects for new therapeutic approaches to the treatment of vasomotor climacteric symptoms. Akusherstvo i Ginekologiya/Obstetrics and Gynecology. 2017;(8):115-120. (In Russ.). https://doi.org/10.18565/aig.2017.8

Юренева Светлана Владимировна, д.м.н., отделение гинекологической эндокринологии ФГБУ «НЦАГиП им. академика В.И. Кулакова» Минздрава России.117198. г. Москва, ул. академика Опарина, д.4. ORCID iD: 0000-0001-6781-3549

Аверкова Виктория Геннадьевна, врач акушер-гинеколог, ГБУЗ города Москвы «Городская клиническая больница имени С.И. Спасокукоцкого ДЗМ» (ГКБ № 50). ORCID iD: 0000-0002-8584-5517